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植物中丛枝菌根形成的信号途径研究进展


植物学通报 Chinese Bulletin of Botany 2007, 24 (6): 703?713, www.chinbullbotany.com

.综述.

植物中丛枝菌根形成的信号途径研究进展
胡江, 孙淑斌, 徐国华 *
南京农业大学资源与环境科学学院, 南京 210095

摘要

丛枝菌根(arbuscular mycorrhizal, AM)共生是丛枝菌根真菌与大多数陆地植物的根系之间形成的一种互利共生关

系。植物给菌根真菌提供碳水化合物; 作为回报, 菌根真菌能够增强植物对矿质营养元素(尤其是磷)的吸收。菌根的形成过程 是一系列信号交换和转导的结果, 具有严格并且一致的顺序。本文以植物中菌根形成的信号途径为主线, 对菌根真菌的形成 过程和信号转导途径及其方式进行了分析和讨论。高等植物中菌根形成的信号途径与豆科植物的结瘤信号途径部分共享, 并 且与钙离子信号途径相关, 但前者更为广泛。尽管该途径中很多过程目前还不十分清楚, 但是相信在不久的将来就可以揭开 菌根形成过程中的众多谜团。
关键词 丛枝菌根, 钙离子和钙调蛋白依赖蛋白激酶, 结瘤, 信号转导

胡江, 孙淑斌, 徐国华 (2007). 植物中丛枝菌根形成的信号途径研究进展. 植物学通报 24, 703?713.

丛枝菌根(arbuscular mycorrhizal, AM)共生是发生 在真菌Glomeromycota(Schü ssler et al., 2001)和大部 分陆地植物之间, 最为古老并广泛分布的一种互利共生 关系。这种共生系统的互利性是通过双向营养交换来 体现的: 植物通过光合作用给菌根真菌提供碳水化合物, 而菌根真菌通过其强大的外部菌丝系统增强了植物对矿 质营养元素(尤其是磷元素)和水分的吸收(Smith and Read, 1997)。 AM真菌是一类严格寄生营养型微生物, 必须依靠活的根系组织供给碳水化合物, 才能够完成它 们的有性生命周期。80% 以上的陆地植物都可以形成 AM菌根, 从菌根陆地植物的化石记录中发现AM共生的 起源至少发生在 4 亿年以前(Remy et al., 1994); 而无 菌根植物( 如十字花科、石竹科、藜科、蓼科和莎草 科)种类则出现在进化的后期, 大约可以追溯到1亿年以 前, 暗示与AM真菌共生能力的丢失应该具有多种原因 的起源(Brundrett, 2002)。 在 AM 共生的形成过程中, 共生体系中的双方相互 识别并发生一系列复杂的形态学和生理学变化, 暗示AM 共生是一个多方面参与并精细协调的信号事件。近年 来, 研究发现多个可能共同参与菌根和固氮结瘤共生信

号传递途径的基因, 高等植物与微生物之间形成共生关 系途径的神秘面纱开始被逐步揭开。本综述以菌根共 生为视角, 简要介绍该信号转导过程的最新研究进展。

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植物中丛枝菌根建立的过程

在不同种类真菌和植物之间形成的联合体中菌根形成的 步骤和顺序是非常一致的, 这个过程大概可分为4个主 要的发展阶段(图1): (i)预共生; (ii)接触和真菌进入植物 根系组织; (iii)细胞内真菌菌丝的增殖; (iv)植物细胞膜内 陷, 真菌形成丛枝和营养交换。 以上这些步骤描述了在 一个侵染位点按时间顺序发生的一系列事件 (Smith and Read, 1997)。众所周知, AM 真菌是一类严格寄生的 真菌, 由于研究方法限制, 我们对它们还知之甚少。以 往的研究表明, 当AM真菌没有找到寄主植物之前, 它们 是以休眠孢子的形态存在于土壤之中, 但是当条件适宜 时它们会随机萌发以寻找寄主植物( 图 1 a ) ( M o s s e , 1959)。如果在随机萌发的过程中, 其感受到了寄主植 物释放在土壤中的信号物质, 真菌孢子就会开始继续分 枝, 并向寄主植物延伸, 同时也会释放出相对应的信号分

收稿日期: 2007-05-08; 接受日期: 2007-07-17 基金项目: 国家自然科学基金(No. 30571108)、国家 863 项目专题(No. 2006AA10Z134)和江苏省自然科学基金(No. BK2005089) * 通讯作者。E-mail: ghxu@njau.edu.cn

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子(图1b)(Giovanetti et al., 1993b; Buee et al., 2000)。 当寄主植物接受到AM真菌的信号分子以后, 就会将这 一信号向下传递, 同时启动一系列基因的表达, 转而进入 第二阶段。 当菌丝与寄主根部接触以后, 并不会立即进 入寄主的细胞, 而是在其根表形成一个称为附着胞的结 构, 继而穿刺进入根系组织, 然后在根细胞组织内部增殖 蔓延(图 1c, d)(Giovanetti et al., 1993a)。接下来植物 (寄主)一方则会发生细胞膜内陷, 而真菌菌丝会贴着寄主 内陷的细胞膜, 形成丛枝结构, 并进行营养交换(图1e)。 丛枝的存在时间很短, 大约只有2-3天, 丛枝凋零后, 寄 主细胞就会恢复原状, 像什么都没有发生过一样 (Harrison, 1999)。尽管在整个根系中 AM 共生的建立 是非常不同步的, 但只要被真菌穿刺进入了根部, 就会按 照顺序发生以上这些步骤。

此可见, 胡萝卜根提取物可以诱导菌根真菌的一系列基 因表达, 导致其呼吸活性的提高, 从而促使真菌进入菌丝 分枝所需要的活性状态(Tamasloukht et al., 2003)。 对 于真菌来说, 产生真菌菌丝, 不断地去检测一个寄主植物, 是一项巨大的投资, 但是通过这种尝试它可以很快接触 到巨大的碳源(Bé card et al., 2004)。 另一方面, 植物根据根际存在的不同微生物种类, 采 取不同的对待方式。如果植物检测到致病微生物起源 因子就会引发植物防御反应的一系列信号途径 (Glazebrook, 2005)。 植物的防御反应在 AM 共生中要 么不发生, 要么仅仅短暂的发生(Harrison, 2005; Hause

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双方接触之前的信号识别

事实上, 共生体系中的双方在进行相互物理接触之前, 就 已经开始信号交换和识别了(图 1b)。 真菌孢子在自 AM 我萌发的过程中, 就在寻找寄主植物, 如果它正好在寄主 植物的附近, 真菌就会在形态上作出调整, 菌丝向寄主植 物的方向延伸并进一步分枝(Giovanetti et al., 1993b; Buee et al., 2000), 这种现象可以被寄主根部分泌物所 特异性触发。 近来, 对此现象一个非常重要的突破性研 究是发现了一个由寄主植物分泌的促分枝因子—— 5deoxy-strigol(属于strigolactones类的物质)(Akiyama et al., 2005)。Akiyama 等(2005)还发现, 植物根部提 取物中的 strigolactones 含量与 AM 真菌的寄主特异性 相一致, 如在不能形成菌根的植物——拟南芥中,产生的 strigolactones的量就非常少, 而在AM真菌的寄主植物 ——胡萝卜和烟草中, 产生的量就非常多 (Westwood, 2000)。 尽管在菌根真菌中还没有发现strigolactone的 受体, 但strigolactone对菌根真菌的刺激作用却非常明 显。如 Tamasloukht 等(2003)直接用胡萝卜根提取物 处理Gigaspora rosea和Glomus intraradices, 发现这 两种菌根真菌的1个线粒体基因转录表达量、 氧气消耗 量和还原活性都迅速增加, 之后菌丝开始大量分枝。 由
Figure 1 Stages of the root colonization by an arbuscular mycorrhizal fungus (a )the spore germinating spontaneously in the soil; (b )signal recognition in the early symbiosis stage; ( c )appressoria development and hypha penetration; (d )longitudinal apoplastic fungal spreading and arbuscule development; (e )the structure of arbuscule 图1 丛枝菌根的形成过程

(a )土壤中自我萌发的孢子; (b )共生双方初期的信号感知(预共生阶段); ( c )附着胞的形成及菌丝的穿刺; (d )菌丝的蔓延和丛枝的形成; (e )丛枝的结构

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and Fester, 2005)。对于植物如何识别 AM 真菌信号, 并触发自身的一系列反应, 现在还知之甚少。Kosuta 等(2003)通过一个诱导表达的转基因报告株系(Journet et al., 2001), 证明了未知的真菌信号因子的存在。他 们用一张玻璃纸膜隔在两种生物之间, 允许信号分子的 交换, 但不会有物理接触, 结果发现 GUS 报告基因在 接触发生前就开始表达, 而且只在邻近分枝菌根的根组 织中表达(Kosuta et al., 2003)。GUS 基因表达的 浓度和分布都表明植物确实接到了某种来自于真菌的 信号物质, 但是这个假想的‘菌根因子’ (Myc factor) (类似结瘤因子: Nod factor)只能够在AM真菌的测试 中被发现, 而用其它3种致病真菌进行测试却检测不到 (Kosuta et al., 2003)。然而, 当共生过程进入到接 触和穿刺阶段以后, GUS的表达就被限制在与感染相 关的细胞中(Chabaud et al., 2002; Genre et al., 2005), 这一现象表明在没有被感染的邻近细胞中, 有 一种抑制性物质被诱导表达了(Parniske, 2004)。植 物根系的很大一部分区域接受到信号, 具有了最初与真 菌遭遇的可能性, 从而打开一个形成共生体的预期程 序,这其中就包括了 MtENOD11( 豆科植物藜蒺苜蓿 (Medicago truncatula)中的一个结瘤早期诱导表达基 因)的表达; 而当接触发生以后, 建立了一系列穿刺和定 殖的精确位点, 从此基因表达就被限制在直接与穿刺真 菌接触的细胞中。 目前发现在根瘤共生的建立中这种 现象也同样存在(Journet et al., 2001)。 两种类型的 根系共生系统的基因表达模式具有相似之处, 暗示该反 应是一个更为普遍的共生体预期程序的一部分。另 外, 藜蒺苜蓿对AM真菌可扩散因子识别的另一个响应 是其侧根数量的增加(Olah et al., 2005), 而侧根恰好 是真菌最喜欢定殖的部位。因此, 我们推测, 植物是 以增加其所需要的根系组织数量的方式, 为形成共生体 系作准备(Harrison, 2005)。Paszkowski (2006)在 日本百脉根中发现, 当该植物检测到真菌靠近以后, 就 会在根部大量积累淀粉, 这种累积可能促进并支持了共 生系统的形成, 这一发现再次证明了共生体预期程序的 存在。 然而迄今为止在植物中仍没有发现菌根因子信 号的受体。

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植物中丛枝菌根形成的信号转导途径

目前对于共生系统形成信号途径的认知, 大多来自于对 既不能形成根瘤又不能形成菌根的豆科植物突变体的研 究。这些突变体基本上都来自于 2 种豆科模式植物: 藜 蒺苜蓿和日本百脉根。通过克隆产生这些突变的基因, 发现豆科植物成功地形成菌根或根瘤, 需要一条部分共 享的信号转导途径(图 2)。在藜蒺苜蓿中, 发现了 3 个 既不能感染菌根也不能形成根瘤( d o e s n o t m a k e infection, dmi)的突变体: dmi1、 dmi2和dmi3 (Catoira e t a l . , 2 0 0 0 ) ; 而在日本百脉根中, 有 9 个基因 (LjSYMRK、LjCASTOR、LjPOLLUX、LjSYM3、 L j S Y M6 、L j S Y M 1 5 、L j S Y M 2 4 、L j N U P 1 3 3 和

图2

与根瘤形成部分共享的菌根共生信号形成途径

Figure 2 The signal transduction pathway of arbuscular mycorrhizal symbiosis which is partially shared with nodulation

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LjNUP85)被发现与真菌侵染有关(Harrison, 2005; Kistner et al., 2005; Kanamori et al., 2006; Saito et al., 2007)。这些突变体所涉及的基因都调控真菌进入 寄主细胞外层的过程, 而它们所编码的蛋白质主要有4 种类型: 亮氨酸富集的类受体激酶, 如 L j S Y M R K 、 MsNORK 和 MtDMI2(Endre et al., 2002; Stracke et al., 2002); 质体离子通道, 如 LjCASTOR、 LjPOLLUX 和MtDMI1(Ane et al., 2004; Imaizumi-Anraku et al., 2 0 0 4 ) ; 核定位的钙离子和钙调蛋白依赖蛋白激酶 (calcium/calmodulin-dependent protein kinase, CCaMK), 如 MtCCaMK/MtDMI3 (Levy et al., 2004; Mitra et al., 2004)以及核孔类蛋白, 如 LjNUP133 和 LjNUP85 (Kanamori et al., 2006; Saito et al., 2007)。 这些基因被证明在早期的结瘤因子信号途径中是必需的, 同时也可能在菌根真菌定殖的早期阶段发挥作用。 该途径中第一类被发现的蛋白质是 L j S YM R K 、 MsNORK 和 MtDMI2 受体激酶(Endre et al., 2002; Stracke et al., 2002), 该类蛋白质结构中有一个胞外结 构域, 表明这些蛋白参与与配位体在胞外的结合, 同时通 过它们的蛋白激酶区域在胞内将接受到的信号向下传 递。但是到目前为止, 还不清楚这些蛋白是否是 AM 真 菌信号因子的最初受体, 然而由于在根瘤形成的信号途 径中还存在LjNFR1/MtLYK3/LjNFR5(Limpens et al., 2003; Madsen et al., 2003; Radutoiu et al., 2003)结 瘤因子受体, 因此应该还存在类似的菌根因子受体(图 2)。另一类蛋白, 如藜蒺苜蓿的 MtDMI1 蛋白, 日本百 脉根的LjPOLLUX和LjCASTOR蛋白, 是与细菌阳离子 通透型通道相似的一类蛋白质( A n e e t a l . , 2 0 0 4 ; Imaizumi-Anraku et al., 2004)。在日本百脉根中, LjCASTOR和LjPOLLUX与绿色荧光蛋白(green fluorescent protein, GFP)融合表达后定位在质体中, 并且 两个蛋白都被预测含有质体目标序列, 这些结果表明它 们并不是与形成瞬时钙离子流 (calcium spiking) 直接 相关的钙离子通道。 一个可能的解释是, 这些通道都具 有阳离子通道的特征, 它们可能运输某个阳离子, 而该阳 离子与产生二级信使的蛋白质的酶活性有关。 另外, 在 日本百脉根中还发现了另一个在结瘤的SYM途径中参

与瞬时钙流的基因SYM3, 该基因编码了一个与哺乳动 物核孔蛋白 NUP133 同源的蛋白, 因此被称为 Lotus NUP133(Kanamori et al., 2006)。 与核孔蛋白相一致, eYFP-LjNUP133融合蛋白定位实验结果表明该蛋白位 于核的边缘, 与核孔复合物装配在一起。 缺乏该蛋白的 突变体植株Lotus nup133的表型表明, LjNUP133特异 性地参与了根部共生。 最近的研究表明, 另一个核孔类 蛋白 LjNUP85 也参与了共生系统的信号传递(Saito et al., 2007), 尽管核孔类蛋白在共生中的作用还不清楚, 但 是这表明了早期共生信号转导途径包括离子的流动, 质 体离子通道和核孔复合物。在结瘤因子信号途径中, MtDMI1(LjCASTOR 和 LjPOLLUX)和 MtDMI2 (LjSYMRK和MsNORK)类型的蛋白质对于瞬时钙流的 出现是必需的, 而MtDMI3(MtCCaMK)类型的蛋白质则 位于瞬时钙流形成的下游, 涉及钙信号的解译 (Levy et al., 2004; Mitra et al., 2004)。

4 钙离子浓度变化和钙离子与钙调蛋白 依赖的蛋白激酶基因
在不同的信号转导途径中, 钙离子是一个非常常见的第 二信使。钙离子的摆动曾经被发现用于调节气孔的关 闭, 以及作为对植物胁迫激素脱落酸的响应 (Allen et al., 2001)等。因此, 钙离子摆动被认为具有从一个配合体 信号或环境改变感知并转换信息的能力, 从而激活下游 的反应。细胞质中的钙离子摆动, 被称为瞬时钙流 (calcium spiking), 是最早可被测量的植物对结瘤因子 的响应之一(Ehrhardt et al., 1996)。一个瞬时钙流包 括两个阶段, 即细胞质钙水平的快速增加和钙浓度的逐 渐降低过程 (Oldroyd and Downie, 2006)。产生一个 瞬时钙流的先决条件是激活一个位于内部钙离子贮藏区 的钙离子通道, 该通道将允许钙离子随着浓度梯度流到 细胞质中, 诱导最初阶段的钙流; 而重新吸收钙离子进入 内部贮藏区必须要求其向与浓度梯度相反的方向移动, 因此第二个阶段比较慢。从把钙离子泵回内部贮藏区 所消耗的能量考虑, 对于某个信号途径而言, 钙离子摆动 一定比维持高钙离子浓度更有价值, 对此的一个解释是

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与单个瞬时的增加相比, 摆动包含了更多的信号。 对气 孔保卫细胞和哺乳动物细胞系的研究表明, 不仅摆动的 振幅包含了信息, 摆动的频率也包含了信息, 并且这些因 子的影响表现在下游的应答现象上 (Dolmetsch et al., 1997; Allen et al., 2001)。尽管在真菌信号途径中没 有出现明显而剧烈的钙离子浓度摆动, 但是与钙信号相 关的蛋白质参与了真菌信号途径, 表明钙离子在真菌信 号途径中仍然作为第二信使存在, 尤其是dmi3突变体也 不能够感染菌根, 这种现象表明了 DOES NOT MAKE INFECTIONS3 (MtDMI3)参与了菌根真菌诱导的钙信号 解译。 在藜蒺苜蓿中, MtDMI3基因编码1个钙离子和钙调 蛋白依赖蛋白激酶(CCaMK)。 CCaMK的蛋白结构一般 包含 1 个激酶区域、1 个自抑制区域和 3 个 EF-hand。 它能够结合两种形式的钙离子: 游离的钙离子, 直接与 EF-hand区域结合; 结合了钙调蛋白(calmodulin, CaM) 的钙离子。 CCaMK与游离钙离子的结合诱导了它的自 磷酸化, 从而增强了与CaM的结合, 后一种结合会启动 底物的磷酸化。 对于CCaMK的调节来自于一个自抑制 区域, 该抑制的解除可以通过其与钙调蛋白(CaM)的结合 来实现, 同时也使得激酶激活(Takezawa et al., 1996; Ramachandiran et al., 1997)。 CCaMK是植物特有的 基因, 在动物和微生物中不存在高度同源的基因。 在藜 蒺苜蓿、日本百脉根、百合、烟草和水稻等植物中已 有关于CCaMK基因的报道, 但在双子叶模式植物拟南 芥(与十字花科植物一样不能感染菌根和形成根瘤)中却 没有 MtDMI3/CCaMK 类似基因(Hrabak et al., 2003; Asano et al., 2005; Zhu et al., 2006), 由此推测, CCaMK 的确是形成菌根和根瘤所必需的关键基因。值得注意 的是, 水稻中CCaMK的同源基因能够恢复藜蒺苜蓿的 dmi3 突变体的结瘤功能 (Godfroy et al., 2006), 这是 该基因在AM真菌和水稻互作中发挥作用的一个非常有 力的证据。最近有研究表明, MtDMI3 自抑制区域的去 除会导致该激酶在体外实验中表现出组成型活性, 而在 转基因实验中发现, 获得去除自抑制区域片段的植株会 在没有根瘤菌或结瘤因子诱导的情况下自发结瘤 (Gleason et al., 2006)。在日本百脉根中平行的工作

表明, 在该植物的ccamk(sym15)突变体中, 自发结瘤现 象也会出现, 而这类突变体的突变位点正好位于自抑制 区域(Tirichine et al., 2006)。所有的研究结果都表明, 在藜蒺苜蓿中, MtDMI1和MtDMI2等一系列上游基因的 功能就在于引起核内和胞质内的瞬时钙流, 而其目的就 是激活MtDMI3, 从而激活下游的调控基因(如MtNSP1 和 MtNSP2(Kalo et al., 2005; Smit et al., 2005))。 只要 CCaMK 蛋白存在活性, 结瘤过程就会进行(图 2)。 但是至今关于CCaMK在菌根侵染过程中的作用还没有 很详细的报道, 也有很多问题需要回答, 例如, 虽然在2 个共生系统中都会激活CCaMK蛋白, 为什么结瘤因子 对CCaMK的激活能导致结瘤的表型, 然而菌根真菌对 该蛋白的激活却不会呢?一个可能的解释是不同的共生 体激活了两个平行的途径, 修改CCaMK的活性, 使得这 个蛋白只能够在合适的与特异共生程序相关的上下传接 中发挥活性; 另一个替代的解释是, 由这2个共生体引起 的不同的钙响应通过不同的途径激活CCaMK (Oldroyd and Downie, 2006)。

5 形成丛枝的植物根系皮层细胞膜上的 营养物质交换
形成丛枝菌根的本质就在于共生双方希望从中获利, 因 此菌根真菌在植物根系皮层中形成的丛枝与环丛枝的根 系皮层细胞膜之间发生的营养物质交换是形成这一共生 体系的最终目的。丛枝菌根真菌从它们的寄主那里得 到碳水化合物, 作为回报, 它们增加植物对矿质营养的获 得, 尤其是磷素(Pi)。研究表明, 对于不同的植物 - 真菌 组合, 不管最终对植物的生长和总磷量的吸收有多大帮 助, 通过共生体系进行的磷吸收是植物从生长介质中获 取磷元素的主要甚至全部途径(Smith et al., 2003, 2004; Li et al., 2006)。对于无机磷素在共生系统中的吸收、 转运和代谢路线, 一般认为共生系统中Pi的获得起始于 菌丝-土壤界面上真菌的高亲和转运蛋白对无机Pi的吸 收(Harrison and van Buuren, 1995; MaldonadoMendoza et al., 2001; Benedetto et al., 2005); 在真 菌体内, 无机磷以多聚磷酸盐的形式从植物根系外部的

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真菌结构被转运到内部的真菌结构(Solaiman et al., 1999; Ohtomo and Saito, 2005); 多聚磷酸盐重新被解 离成无机磷, 释放到丛枝周围的空间(Ohtomo and Saito, 2005); 植物通过环丛枝根系皮层细胞膜上的磷转运蛋白, 将磷转运到植物体内可能存在于环丛枝细胞膜上的由菌 根特异形成或增强表达的植物磷转运蛋白已经在多种植 物中被发现, 并且均由属于质子 - 磷酸盐共转运蛋白的 Pht1 基因家族编码(Rausch et al., 2001; Harrison et al., 2002; Paszkowski et al., 2002; Glassop et al., 2005; Nagy et al., 2005; Chen et al., 2007; Xu et al., 2007)。 在豆科植物藜蒺苜蓿和日本百脉根中已经各发 现了 1 个菌根诱导的 P i 转运蛋白编码基因( Mt P T 4 / LjPT3)(Harrison et al., 2002; Maeda et al., 2006; Javot et al., 2007a), 单子叶植物玉米、 大麦和小麦中也各发 现了 1 个(HORvu;Pht1;8/RIae;Pht1;myc/ZEAma; Pht1;6)(Glassop et al., 2005)该类基因, 在水稻中可能 有 2 个此类基因(OsPT11 和 OsPT13)(Paszkowski et al., 2002; Guimil et al., 2005); 然而在茄科作物中却发 现有 3 个该类基因(StPT3/ LePT3/ SmPT3/ CfPT3/ NtPT3, StPT4/ LePT4/ SmPT4/ CfPT4/ NtPT4, StPT5/ LePT5/ SmPT5/ CfPT5/ NtPT5)(Karandashov and Bucher, 2005; Nagy et al., 2005; Chen et al., 2007, Xu et al., 2007)。茄科作物中出现了多个菌根 诱导表达的磷转运蛋白, 其中 Pht1;4 和 Pht1;5 基因的 同源性为90%左右, 表明在茄科作物中可能发生了一个 基因复制事件(Nagy et al., 2005)。对 MtPT4 的研究 表明, 该蛋白被定位在环菌根的根系皮层细胞膜上, 与推 测的从植物和真菌界面上吸收 P i 的功能相一致 (Harrison et al., 2002)。 最近的研究表明, 对于 MtPT4 的敲除, 在磷素吸收减少的同时, 会引起丛枝的过早凋亡 (Javot et al., 2007a, b)。对于 LjPT3 的敲除, 不仅会 影响植物中磷素的吸收, 同样会使得该植物共生的菌根 真菌形成较少的丛枝, 甚至于连根瘤系统的形成都受到 影响(Maeda et al., 2006)。这些结果都表明, 当植物 感受到自己无法从共生体系中获得自己所需要的营养元 素时, 会通过某种信号机制, 阻止共生系统的进一步建 立。但是我们发现这种现象在番茄菌根诱导表达的磷

酸盐转运蛋白基因LePT4的突变体中并没有出现(Xu et al., 2007), 因此我们推测这可能与茄科作物中菌根诱导 的磷转运蛋白呈现出小的基因家族有关, 因为其磷素吸 收转运功能相互得到较大的补偿, 从而避免了这个问 题。深入阐明菌根特异诱导的共生磷转运蛋白基因表 达的信号, 以及确定磷转运蛋白在环菌根细胞膜上的定 位机制, 将是破解神秘的菌根信号转导途径所必不可少 的一个重要环节。 除了磷以外, AM真菌也会提高寄主植物的氮素营养 吸收(Raven et al., 1978)。截至目前, 关于 AM 真菌是 如何从环境中吸收氮素, 并转运其中一部分到植物根系 的机制还知之甚少。幸运的是近来 Govindarajulu 等 (2005)取得了一个非常有突破性的研究进展。 采用稳定 性同位素标记研究, 他们发现无机氮被外部的菌丝吸收, 同化为氨基酸, 并以精氨酸的形式从外部菌丝分配到内 部真菌结构, 再以氨的形式释放给植物(Govindarajulu et al., 2005; Jin et al., 2005)。对于该吸收路线进一步 的证据支持来自于同时发现氮素吸收的关键酶类也被大 量表达, 以及精氨酸特异地在外部和内部的菌丝体中积 累, 并被分解(Govindarajulu et al., 2005)。与共生系 统中磷素吸收相类似, 丛枝可能是共生氮素转运的位点, 这也涉及植物编码的氮素转运蛋白在环丛枝植物细胞膜 上的定位。对藜蒺苜蓿和水稻菌根的转录组研究发现 了一些有希望的候选基因, 例如菌根诱导的硝酸根和铵 转运蛋白基因(Frenzel et al., 2005; Guimil et al., 2005; Hohnjec et al., 2005)。 深入研究它们在菌根共生体系 中氮素吸收和转运途径中的作用, 以确定AM共生对植 物氮素获得的贡献, 同样意义重大。

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展望

尽管在过去几年中, 对于AM共生系统的信号转导途径 以及其分子机制的研究, 取得了令人激动的研究成果, 但 是真正要解析形成这一古老的具有广谱性的植物-菌根 真菌间共生关系的神秘机制才刚刚开始。 从图2中我们 也能够看出, 对于AM共生系统的信号途径阐述还远没 有根瘤共生信号途径清楚, 很多关键性的植物(和真菌)因

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子, 都没有被确定, 例如植物中接受真菌信号的受体, 以 及接受该受体信号并向下传导的信号因子, 包括我们前 面提到的钙信号的作用及方式等等。同时我们也要看 到, 随着包括水稻在内的能形成菌根的更多模式植物基 因组测序的完成, 越来越多的可用于正向和反向遗传 学手段研究的资源, 以及大量更加完善的植物转基因 方法与手段的建立, 所有与菌根形成相关的疑问将逐 渐得到解释。相信在不久的将来, AM 共生中的众多 谜团, 比如它们在单子叶和双子叶植物中的保守性, 以 及它们与其它植物-微生物互作系统的相关性, 都可以 被 一 一 揭 开。

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Advances in Signal Transduction Pathways of Arbuscular Mycorrhizal Symbiosis in Higher Plants
Jiang Hu, Shubin Sun, Guohua Xu*
College of Resource and Environmental Science, Nanjing Agricultural University, Nanjing 210095, China

Abstract Arbuscular mycorrhizal (AM) symbiosis is the mutualistic association between AM fungi and most terrestrial plants: the plant roots offer carbohydrates to the fungi; in return, the fungi assist the plants with uptake of mineral nutrients, particularly phosphate, from soil, and their subsequent transfer to the root cortical cells. The formation of AM symbiosis involves complicated pathways of signal exchange and transduction, with stringent and coordinated programs. This mini-review focuses on the current knowledge in the signal transduction pathways in AM plants. Such pathways in higher plants are similar, in part, to nodulation signal pathways in legumes and are related to calcium signaling. Many detailed action models in AM signal transduction are not clear yet but may be revealed soon.
Key words arbuscular mycorrhiza, calcium/calmodulin-dependent protein kinase, nodulation, signal transduction

Hu J, Sun SB, Xu GH (2007). Advances in signal transduction pathways of arbuscular mycorrhizal symbiosis in higher plants. Chin Bull Bot 24, 703?713.

*Author for correspondence. E-mail: ghxu@njau.edu.cn

(责任编辑: 孙冬花)

《生命科学研究》2 0 0 8 年征稿征订启事
《生命科学研究》是由中华人民共和国新闻出版署、科技部批准创办的有关生命科学的综合性学术期刊, 是在中国以 此命名的唯一的全国性期刊, 创办于 1997 年 12 月。国内标准刊号为: CN43-1266/Q, 国际标准刊号为 ISSN1007-7847, CODEN: SKYAFL。季刊, 逢季末月 30 日出版, 国内外公开发行。邮发代号: 42-172, 国内定价: 12 元, 大 16 开, 6 个印张。 《生命科学研究》主要反映世界各国生命科学领域中的最新研究成果, 所刊登的论文 90% 来源于中国国家自然科学基金、 国家科技部重大项目基金以及省级科学基金。经过专家评审, 论文达到国家先进水平及国内外先进水平的共占 85% 以上。 本刊承诺“特快通道”修回稿件 3 个月内出版, 一般稿件修回后 6 个月内出版。 热诚欢迎国内外各大专院校、科研院所生命科学相关领域的研究人员投稿! 欢迎订阅 2 0 0 8 年《生命科学研究》杂志!错过订期者也可通过邮局向本刊编辑部订阅( 免收邮费) 。 地址: 长沙市湖南师范大学《生命科学研究》编辑部 电话: 0731-8872616; 传真: 0731-8872616 E-mail: life@hunnu.edu.cn; smky6688@yahoo.com.cn(投稿); sky@hunnu.edu.cn(咨询) 网址: http://smky.chinajournal.net.cn 邮编: 410081


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